这里是英国伦敦，劳拉和史提尔进行着欢乐却有生命危险的吐槽短剧，最新型全自动洗衣机送到“必要之恶教会”的宿舍，使得神裂伤透脑筋，奥索拉等人则是兴致盎然。同一时间，在日本的学园都市，上条因为大霸星祭的惩罚游戏而成为美琴的奴隶，不禁为自己的际遇叹息。美琴想要呱太的手机吊饰，因此上条被迫参加双人方案，此时御坂妹忽然出现，只好陪同寻找她的护目镜，后来又被美琴的姐妹对决波及，抢走护目镜的最后之作又在这时候跑来搅局。在这个时候，一方通行也为了寻找下落不明的最后之作展开行动。
经过一番风波，一方通行找到了最后之作。最后之作玩到不小心跌倒受伤，一方通行只得去药局买护理用品，却有一个黑衣集团挡住去路。“猎犬部队”――学园都市台面下的这个组织，无预警就袭击一方通行，其中还有一名白袍男性，曾经参与一方通行能力开发的研究者――木原数多。木原数多破解一方通行的“矢量操作”将他打倒，并且不知为何宣称要回收最后之作。努力抵抗的一方通行，在这时候才得知最后之作的真正用途。同一时间，某人瘫痪警备员的防卫网，入侵大雨纷纷的学园都市。
茵蒂克丝出现在九死一生的一方通行面前。外人闯入使得木原等人一时疏于防备，一方通行没有放过这个机会，带著茵蒂克丝挟持车辆逃走。为了避免波及他人，一方通行请青蛙医生协助，医生建议他必须以保护最后之作为优先，因此一方通行开始追击木原的部队。另一方面，上条带著前来求救的最后之作，寻找一方通行的下落，两人在“猎犬部队”的追捕之下逃进餐厅，此时出现在他们面前的，是入侵学园都市，瘫痪“警备员”与“猎犬部队”的黄衣女性，罗马正教“神之右席”的魔法师――前方之风。她发现目标上条之后，毫不留情展开攻势。
一方通行将猎犬部队逐渐逼上绝境并且歼灭。查出最后之作本次被抓是基于统括理事会的命令，使得一方通行下定决心与学园都市为敌，为了拯救最后之作不择手段，再度踏入“黑暗”的世界。另一方面，与最后之作分散的上条，在寻找她的时候再度遇见前方之风，原本以为会再度展开激战，前方之风却感受到某种状况，离开现场想要查明原因。为了封锁前方之风的魔法，亚雷斯塔操纵御坂网路，布设虚数学区·五行机关。释放耀眼光芒的某处出现无数翅膀，并且出现巨大“天使”的身影。
为了拯救最后之作，一方通行与“矢量操作”不管用的敌人――木原展开一场绝望的决斗。项圈电池没电之后，一方通行不只是失去能力，甚至没办法好好站稳，即使如此，他还是拼命缠著木原不放……由于虚数学区·五行机关正式启动，风斩冰华被迫牺牲，为了拯救这名“朋友”，上条挡住“神之右席”前方之风的去路。察觉到风斩也在战斗，使得上条的拳头握得更紧了。此外，茵蒂克丝也为了让风斩恢复原状，动用所有知识试著解决问题。抵达“核心”的她为了拯救最后之作、风斩以及学园都市，开始进行自己的本分――也就是祈祷。
前方之风入侵学园都市引发的一连串骚动终于解决，上条也回到一如往常的平凡生活。忙着准备和同学交换便当菜色、结标住进小萌老师家，全班加上茵蒂克丝一起举办寿喜锅派对，大家看起来都在享受着青春。然而世界各地开始对学园都市进行示威和抗议活动，在这样的局势之下，学园都市很有可能与各大势力开战，家长们担心学生的安危，开始要求将子女带离学园都市，上条认为自己是本次事件的核心人物而感到烦恼。另一方面，与学园都市台面下的组织进行交易，将自己卖给黑暗的一方通行，受命进行某项任务。
世界各地接连出现反对科学的示威和抗议活动，使得学园都市的立场更加不利，在紧张的世界局势之中，学园都市再度面对一项威胁，那就是喝醉之后看到人就死缠着不放的御坂美铃，这简直是一种众人皆会受害的恐怖攻击。第一名牺牲者，是对美铃长相感到面熟，学园都市最强的能力者。后来受害者逐渐增加，继无辜的计程车司机之后受害的上条当麻，不只受到酒味袭击，还得承受茵蒂克丝的怒火。好不容易逃离危机的第一名牺牲者――一方通行，从学园都市上层得到某项情报，使得闹剧到此为止，为了保护生命受到威胁的御坂美铃，战斗即将开始。